【论文题目】Beyond pairwise mechanisms of species coexistence incomplex communities
【期刊名称】Nature,,546:56–64
【全文链接】https://10.1038/nature22898
【第一作者】Jonathan M. Levine
【通讯作者】Jonathan M. Levine
【作者单位】瑞士苏黎世联邦理工学院环境系统科学系整合生物学研究所
亮点
1.物种之间的相互作用可以是成对存在，但也可能是由两个以上竞争者之间的多向互作关系引起的。
2.在复杂群落中，物种相互作用链与高阶相互作用之间的区别取决于间接效应来自竞争者密度的变化（相互作用链）或个体竞争效应的变化（高阶相互作用）。
3.两个以上的竞争者体系所形成的竞争关系网络，其结构可以影响整个群落系统的动态特征。
4.我们认为只有在两个以上竞争者的系统中才会出现共存机制，这种共存机制在很大程度上对维持物种丰富群落的多样性发挥了调控作用。
摘要
在生态群落中，丰富的物种多样性促使人们对生物多样性维持机制进行了长达一个世纪的研究。然而，大部分的研究工作只是考虑了成对竞争者之间的共存。因此，这种研究方法忽略了只在多元化的竞争网络才会出现的共存机制。尽管这种机制会潜在地造成一个竞争者的缺失并引发其他物种的丧失，但我们仍然缺乏一些评判其对自然生态系统中物种共存重要性的必要认识。若要取得进展，我们必须借鉴多营养级相互作用网络的研究，并将经验数据与竞争模型相结合。
前言
对物种共存进行生态学研究的目的是解释我们在自然界中看到的物种多样性如何持续存在，尽管物种之间的竞争能力存在差异。然而，从经验上评估一大批竞争者之间的相互作用在逻辑上存在很大挑战，并且许多用于分析成对竞争者间相互作用的数学工具不太容易转化到竞争物种的生态网络中。所以导致的结果是，绝大多数的共存研究都集中在竞争者之间的作用机制上。虽然强调物种的两两共存可能是有效的，并且通过两两共存的方法在理解物种多样性的维持方面已取得了巨大进展（Box 1），但生态学家还是很难证明，许多物种在不同的生态系统中的共存是由成对机制造成的。例如，在亚马逊雨林25公顷的土地上发现的1000多种热带树种，由于竞争者之间存在数不尽的成对生态位差异，它们共存的可能性有多大？
在物种丰富的群落中，一个关于共存的解释是，这些机制只出现在多元化系统的竞争者中。的确，两个以上的竞争者体系所形成的竞争网络关系，其结构应当影响整个系统的动态特征。单独考虑物种之间的共存能在多大程度上帮助我们理解复杂竞争网络的动态还不清楚。然而，众所周知，网络结构可以强烈地决定互利共生和多营养级网络对扰动的稳健性，并从根本上改变成对相互作用的结果。因此，我们可能会期望网络结构对不同竞争系统的动态产生同样深远的影响。
在这篇综述中，我们建议如果要了解物种多样性的维持，生态学家必须更好地探索由多物种竞争网络的结构所导致的共存机制。我们进一步建议，可以将互利共生和多营养级网络研究所获得的经验教训应用到竞争系统中以加快这种理解。重要的是，对只出现在不同系统中的共存机制有一个很好的理解，这对生物多样性的稳定性方面具有一定的启发意义。根据定义，这些共存机制随着物种的消失而逐渐消失。因此，一个竞争者的消失可能会导致其他物种的消失，这是营养和互利共生网络理论研究中众所周知的灭绝级联（extinction cascade），但是在竞争系统中却很少研究。
在这里，我们讨论了关于共存机制理论和经验的文献，这些机制仅出现在两个以上竞争者的网络中。尽管这些机制大约在50年前就已经被数学模型所证明，但它们得到令人信服的经验数据仍然很少，这使得这些相互作用对自然界共存的影响仍然在很大程度上是未知的。虽然我们仅专注于竞争者之间的相互作用，但在整篇综述中，我们着重介绍了营养网络和互利共生网络的研究发现，这些结果有助于说明多元化竞争性网络如何运作以及如何被分析。我们制定了一个路线图，以进一步理解只出现在两个以上物种系统中的共存机制。这包括对这些机制何时可能发挥作用有一个预先的理解，以经验评估它们的在自然界中的普适性和重要性，并在理论上说明它们如何真正影响不同生态系统的物种共存。
BOX 1 控制两个竞争者在系统中的共存
通常根据两个物种之间的相互侵入性的标准来评估共存，这意味着当物种处于低密度（稀有）且竞争者处于单物种平衡状态（承载能力）时，它们的增长率则为正。只有当稀有种的生长速度比优势种快时，才能满足这一标准，因为当对种内个体比种间其他个体有更强的限制性时，才会出现这种情况。该框架的一个优势是，通过计算低密度增长率随时间的平均变化，将其灵活地应用于随机波动的系统中去。
Chesson的研究展示了如何将稀有种生长率分解为竞争者之间的平均适合度差异和稳定生态位差异。平均适合度差异描述了一个竞争者优于另一竞争者的平均程度。虽然，精确的定义取决于所检验的模型，但它通常反映了在没有邻近物种的情况下，物种先天繁殖能力和抵抗邻近物种潜在抑制作用程度的组合。在缺乏对稀有种有利过程的情况下，平均适合度差异会导致适合度高的物种出现正生长，而适合度低的物种出现负生长。使这些增长率更加相似的权衡被称为平衡机制。然而，当进入抑制入侵者阶段时，这种机制不会导致两个物种都有正的增长率，因为存在相互入侵性。这一条件只能通过竞争者之间的生态位差异产生的稳定机制来满足。
稳定生态位差异包括导致物种限制自己的个体比限制其他物种个体的所有因素，这些因素增加了相对丰度较低的物种的种群增长率。因此，共存对稳定的生态位差异的依赖程度超过平均适合度差异，这就意味着即便物种存在平均适合度差，也可以入侵系统。当两个系统很好的融合在一起时，稳定的生态位差异就会出现，例如，当两个物种受到不同资源、特定的消费者或病原体的限制时。另一种情况是，当物种在空间异质环境中的不同地点或在随机波动环境中的不同类型的气候条件下具有特化作用时，稳定生态位差异也会出现。
当满足将基于相互入侵性准则发展而来的共存理论的原理应用于有三个或更多竞争者系统的条件时，就会出现互相入侵性不足以预测能否共存的难题。尽管所有的物种能够进行入侵，但如果某些常驻物种的持久性取决于入侵者的普遍性，那么它们可能就会入侵缺乏常驻物种的完整系统（类似于剪刀石头布的竞争）。相比之下，在只有两个竞争物种的系统中，当常驻物种的竞争者处于压制状态时，该常驻物种就会持续存在于系统中。因此，理解共存的替代框架对于研究涉及两个以上物种时出现的机制特别重要。
两个以上的竞争者共存
理论表明，只有在三种或三种以上物种的网络中才会出现这两种竞争动力学，即相互作用链和高阶相互作用（图1）。这些相互作用不一定是稳定的，并且实际上其可能会破坏稳定共存。因此，我们首先定义这些相互作用，然后解释它们促进物种丰富度的条件，这是本综述中我们对多样性的衡量。当成对的竞争相互作用嵌入到其他相互作用（成对）网络中时，则产生相互作用链。与营养级链反应一样，间接影响是由于与两个物种相互作用的第三（或其他）物种的密度变化引起的（图1b）。即使所有成对的直接相互作用均为负，这些间接效应也常常是正的。研究稳定竞争网络最佳方法涉及三个物种之间的竞争，就像是石头-剪刀-布的游戏。虽然物种之间的相互作用基本上保持成对存在，但是通过将这些成对相互作用串在一起会产生稳定的动态，因此，密度的变化会通过网络传播，形成网络缓冲，从而形成抵消初始扰动的负反馈循环。
图1 只有两个以上的竞争者才会出现的共存机制
a, 严格来讲，杂草和牧草之间是成对竞争的，既有种间的相互作用，也有种内的相互作用。
b, 一种相互作用链，其中灌木通过抑制杂草并向牧草提供间接作用(红色箭头)。灰色箭头表示没有直接参与互作链或高阶互作的成对互作。
c, 一种更高阶的相互作用，即一种灌木改变了一种杂草对牧草的效应。在这种情况下，灌木引起了杂草的可塑性变化，导致它在更浅的土壤深处生根，使它与牧草有更大的竞争接触。
a–c中的箭头宽度表示平均竞争强度。
当物种间的相互作用从根本上不再是成对并存的时候，就会出现高阶相互作用。相反，一个竞争者对另一个竞争者的平均影响力取决于第三、第四或第五种（或可能更多）物种的种群密度（图1c）。这些相互作用类似于在关于营养级研究的文献中描述的性状介导的间接相互作用，例如当捕食者以更低的营养水平进行级联效应来改变其食物的行为时，就会发生高阶相互作用。竞争者之间的高阶相互作用比相互作用链更隐秘，但是当一个物种对另一个物种具有表型可塑性和行为响应时，高阶相互作用就会出现，例如图1c所示的非禾本植物缩短其根生长的深度，从而改变非禾本植物与第三物种的竞争。在一个较少假设的示例中，车前草（Plantago lanceolata）抑制了紫羊茅（Festuca rubra）的根部生长，而后者是土壤养分的有效竞争者。这种可塑性的响应反过来也会削弱每个紫羊茅对其他营养有限的竞争者的平均竞争效果。普遍认为，当一种物种存在削弱另外两个物种之间的种间相互作用时，高阶相互作用可能会稳定共存。
相互作用链与高阶相互作用之间的区别取决于间接效应是来自竞争者密度的变化（相互作用链）或个体竞争效应的变化（高阶相互作用）。因此，相互作用链和高阶相互作用在运作的时间尺度上是不同的。在高阶相互作用中，一个竞争者可以立即改变另外两个竞争者之间的竞争（例如，通过更改个体的性状）。相比之下，在相互作用链中，竞争者通过改变其他竞争者的密度来改变另外两个竞争物种之间的相互作用，因此，相互作用链应该经过较长时间的滞后期才会出现。尽管它们的定义不同，但是相互作用链和高阶相互作用需要多样性才能运行（发挥作用），因此，两者都可能使系统易于遭受灭绝级联的影响。关于这种动态最简单的例子是，一个系统失去了一个竞争者，这个系统由于非传递性竞争循环而稳定下来，从而进一步导致其他竞争者的丧失（图2）。
图2 竞争网络和灭绝级联
a,一种不能传递的竞争网络或“比赛”，在这种比赛中，在一个成对竞争中箭头从胜利者指向失败者。该系统是由一些较小的传递循环(例如，在淡蓝色、深蓝色和粉红色物种之间)组成的，这些循环镶嵌在包括所有七个物种的较大循环中（如参考文献3的竞争性网络结构）；
b, 用文献6中的方法对系统的动态进行了模拟，由于非传递的竞争关系，这七个物种将无期限的共存，并围绕着一个平衡循环即红色和深绿色的物种存在1/3比例的丰度（属于每个物种的个体的比例），淡蓝色和深蓝色的物种丰度比例为1/9以及淡绿色、橙色和粉红色的物种的丰度比例为1/27。在第50年，深蓝色物种被灭绝后，可进一步导致了另外3个物种的灭绝，因为维持其动态稳定的非传递性被破坏。剩下的三个物种以1/3比例的丰度以石头-剪刀-布的方式波动。y轴进行平方根转换以便提高低丰度物种的可视化。
相互作用链的理论见解
理论生态学家很早就意识到，当物种被嵌入到一个多元化的竞争网络中时，成对竞争间的相互作用就会改变。大部分的这种理解最初来自于Lotka-Volterra系统研究的启发，该系统描述了一组不同物种之间的相互作用——通常模拟整个群落对周围环境小扰动的响应（Box 2）。随后的研究表明，当从分布中随机抽取种间竞争的相互作用强度样本时，多样性更高的群落就可能不太稳定。虽然这一发现表明，通过增加物种数量可以减少共存的机会，但是这在一定程度上是随机网络结构的一个功能，即非传递竞争结构可以改变这种现象。
一项平行的研究过程探索了特定的竞争关系（网络结构），使两个物种之间的竞争结果可以通过包含其他竞争者而发生改变。拥有第三种竞争者可通过均衡或稳定作用（如Box1所定义）有益于共存。例如，一个占优势地位的竞争者可以通过在不同程度上伤害竞争者的适配者来促进两个竞争物种的共存。通过这种相互作用的结构，优势物种可以使其他两个竞争者的平均适合度相等，但是不会通过引入新的共存机制来稳定其动态。如Box 1所定义，任何长期的共存仍然需要成对的生态位差异。相反，当这三个物种形成非传递竞争环时，这种结构可以稳定共存。
每当物种无法按简单的线性竞争等级进行排序时，就会发生非传递性竞争。这种机制之所以稳定是因为减少循环中竞争者的丰度，这个过程通过网络进行传播，而这种传播的方式会发生反馈，有利于被扰动物种的恢复。但是这些稳定的动态仅出现在具有奇数物种的系统中。当存在偶数的竞争者时，该机制就无法产生共存，引发了有关这些系统如何构建的有趣问题。这种相互作用的最基本模型在有向图中编码物种之间的竞争优势，其中节点代表物种，对于每一对物种，一个称为“边”的箭头将竞争的胜利者与失败者联系起来（图2a）。非传递性竞争的最简单的例子是，三个物种形成了剪刀-石头-布的不可传递环，虽然具有周期性，但这三个竞争物种可能共存。人们通过模拟或编写确定性方程式，探索了包含许多物种的更大的网络，如进化博弈论的核心——可复制方程（图2b）。
在其它应用于相互作用链的建模方法中，竞争是对称的，但三个竞争物种之间的非传递性仍然强烈地使这种动态保持稳定。例如，May和Leonard研究了三个物种的Lotka-Volterra模型（这里称为A、B和C），竞争系数选择是这样的：A受B的影响比B受A的影响大，B受C的影响比C受B的影响大，C受A的影响比A受C的影响大。因此，所有系数都是负的，但是那些最大的量级排列在石头-剪刀布的循环中。这样的模型可以产生三个物种稳健的限制性循环，而不是期望在传递竞争下的单一优势。类似的机制促进了其在模型中的共存，即明确的消费者资源互作、连续性替代或竞争、殖民化和空间占有率之间的权衡。
虽然非传递的竞争对共存的具体影响凸显了将成对竞争的相互作用嵌入到多样化的竞争者网络中的重要性，但对于网络结构如何更广泛地影响多元化竞争性群落的动态很少被明确地探索和阐明。然而，网络结构的重要意义来自理论生态学家的共同实践，即根据产生特定交互结构的规则建立竞争者群落。例如，模型通常假设一个物种对另一个物种的平均影响是它们沿着共同的生态位轴使用资源时重叠的函数。此外，众所周知，在其他类型互作网络中，网络结构会强烈影响物种的持久性。例如，食物网通常组建于独立封闭空间中，其中封闭空间内物种的相互作用比与其他空间的物种相互作用更为频繁。有趣的是，这种块状结构可以减缓扰动在整个网络中的传播，并且可以通过非传递性竞争关系使一部分相似的网络保持稳定。互利共生网络，例如在开花植物与其动物传粉媒介或种子传播者之间形成的网络，往往以嵌套的方式构建，这意味着动物的狭窄种既与植物相互作用也与动物的广布种进行相互作用。这种嵌套的网络结构可以增加互利共生网络中共存物种的数量。
在为数不多的明确探索网络结构如何影响竞争者动态的当代研究中，Barabas等人探索了相互作用矩阵中系数的排列方式如何影响各种竞争系统的稳定性和可行性（Box 2）。他们发现最大稳定性和最小稳定性都是通过以嵌套的方式排列互作系数，并将它们以模块的形式排列来实现的。这项工作表明，宏观网络属性（例如区域化和嵌套性）可能会在竞争性群落中产生重要影响，正如其他互作类型所熟知的那样。
BOX 2 评价多元化生态网络共存的稳定性
生态稳定性是一个多重概念，但理论方法通常根据多物种平衡的局部或全局稳定性、以特定的参数来评估物种共存的稳定性。平衡是局部稳定，例如，Jacobian矩阵在平衡点处的特征值决定了系统的物种密度在经历了微小扰动后重返平衡。对于具有线性功能响应的模型，Jacobian矩阵定义为两个项的乘积，其中，第一项是矩阵，其对角元素表示每种物质的平衡丰度，非对角元素为零。第二项是交互矩阵，其第ij个元素表示物种j 的丰度变化对物种i 的丰度变化的平均影响。例如，May在定义生态群落多样性与稳定性之间的关系时，将该矩阵建模为随机矩阵。这种通用方法使稳定性的生态学概念，与在整个自然科学中广泛使用的数学框架定义关联起来。高阶相互作用可以通过更改Jacobian矩阵元素的值来影响局部稳定性。反过来，整体稳定性是一个笼统的概念，它对任何给定幅度的扰动之后一切潜在的平衡稳定性进行量化。
尽管对局部和全局稳定性的了解为模式群落的行为提供了重要的见解，但这些概念仍有许多局限性。例如，对于不一定可行的平衡解，通常可以导出稳定条件，这意味着它们包含了负丰度的种群。因此，可行性的条件可能比局部稳定的条件更强，在研究物种共存时必须同时考虑这两个因素。局部稳定性方法的另一个局限是假设扰动仅影响物种密度。但是，在自然界中，许多干扰都会改变物种的生长速度或相互作用系数。
结构稳定性提供了一种更适合评估多物种共存的替代方法。该方法不仅针对给定的参数集以解决动态变量的稳定性，还量化了与所有物种的稳定共存兼容的参数范围，这由一个完全可行且全局稳定的不动点的存在所决定。结构稳定性同时还考虑了动力稳定性和可行性，假设扰动会影响种群结构参数，并且不受小扰动的限制。因此，它更适合于涉及较大且方向性变化的全球环境变化的研究。虽然它对生态的影响比对其他领域的影响要小，但一些生态理论学家曾提倡将结构稳定性用于量化间接相互作用链对多物种共存的贡献。普遍来说，重要的是要考虑共存和稳定的定义，如何决定有关相互作用链和高阶相互作用的动态。
非传递竞争的经验证据
虽然特定稳定共存的互作链非传递性竞争环在这里具有较强的相关性，但竞争物种之间的互作链可能会对竞争网络的动态产生一系列影响。非传递性竞争在自然界中起作用的经验证据很少，而对传递性或具有普遍性的非传递性的研究也存在潜在的问题。非传递相互作用的两个最有说服力的例子实际上是关于物种内部而不是物种之间的竞争。Kerr等人的研究表明，大肠杆菌Escherichia coli菌株之间存在非传递性的相互作用，而Sinervo和Lively研究表明，这些非传递相互作用存在于蜥蜴种群中具有不同交配策略的个体之间。Lankau和Strauss提出的数据将“种内”和“种间”的非传递性证据联系起来，他们的数据表明，在两个选择性繁殖的黑芥菜种群（黑芥子）和第三个异种竞争者之间存在非传递竞争。然而，数学模型表明，选择应该使芥菜种群达到单一的最优策略，使系统分解成成对共存的物种。非传递性竞争的最佳物种水平证据来自于海洋无柄固着生生物群体的过度生长模式。然而，即使在这些系统中，观察到的物种“三胞胎”之间的非传递性竞争也被嵌入到一个更大的矩阵中，其中大部分是非传递的相互作用。
另一种评估非传递性的普遍方法是分析许多物种，通常是温室环境中的植物，在配对试验中相互竞争的结果。尽管这些研究通常得出非传递性是罕见的结论，但它们通常通过相对产量或相关措施来衡量竞争优势，在这种情况下，具有一个或多个异种特异性邻近物种的单株植物的生长取决于与其自身邻近物种的生长。这种方法测量了物种之间在共同目标单株上的平均竞争效应的差异。然而，机理模型和现象模型均表明，竞争优势并非源于物种的平均竞争能力的差异，而是源于物种对种内和种间竞争者的耐受能力不同。相对产量是在物种如何忍受竞争方面是无法提供见解的，因此不能揭示竞争的结果。
进一步的研究方法是从田间实验样地的物种丰度模式中推断出成对竞争优势的网络。该方法的应用表明，植物群落中普遍存在非传递性，且非传递性程度与物种丰富度之间存在正相关关系。然而，方法是建立在假设空间环境异质性低和物种替代非密度制约概率较低的情况下，因此推断竞争矩阵不会出现成对生态位差异（Box 1）。虽然非传递的方法可能适合探究在物种丰度没有其他控制的假设条件下，哪种非传递性网络结构与丰度模式最一致，但它不太适合用来评估非传递性是否比成对机制更能简洁地解释丰度模式或共存。
总的来说，现有的关于非传递竞争的经验文献包括了一些在种内(而不是种间)的非传递性循环的好例子，对竞争优势的错误估计的实验分析，以及建立在缺乏成对生态位差异的前提下的反向模型。这些方法提供的证据使得解决自然界中普遍存在的非传递竞争变得困难。然而，普遍性只是问题的一部分，因为甚至没有明显的证据能评估在自然界中观察到的非传递性稳定共存模式的程度。
对高阶相互作用理论的见解
物种之间的相互作用基本上是成对进行的，这一假设几乎是所有共存理论的核心。但从经验的角度来看，我们几乎不知道这个假设是否正确。实际上，物种之间的相互作用也可能是由两个以上竞争者之间的多向关系引起的（三向，四向甚至更高阶的相互作用）。Abrams指出，在经典资源竞争模型中，非逻辑斯蒂性资源增长或消费者对资源密度的非线性功能响应经常会出现高阶相互作用。该结果提出了一个重要的观点，即把高阶相互作用定义为从根本上不同于成对竞争，在某种程度上是一种研究物种共存现象中的一种新方法。这种方法使用相互作用系数来描述一种竞争者对另一种竞争者的负面影响，而不是像在更为机理性竞争模型中那样，使用与共享资源或消费者明确的相互作用。在机理模型中，高阶相互作用可以产生于生物学，而无需添加特殊的高阶条件。然而，无论是否考虑竞争的现象或机理模型，系统中其他物种决定任意两个物种之间的相互作用程度仍然是一个具有关联性的问题。
另一个理论表明了如何使用网络框架来研究高阶相互作用。与成对互作网络中那些箭头连接物种（节点）的图形有所不同，它在图中表示了高阶的相互作用，在图中箭头将节点连接到其他箭头上（如图1c所示）。正如一个n×n矩阵（n=物种数）竞争系数将假定成对互作的参数化方程，n×n×n张量（多维数组）可以用于描述三向相互作用，其中每个元素都描述了两种物种对第三种物种的关联作用。虽然这样的张量描述了所有可能发生的高阶相互作用，但是自然界中这些相互作用的实际操作由于单个生物体的有限性以及固着生生物仅与周围生物相互作用的事实而变得复杂。同时，高阶相互作用（和相互作用链）的稳定作用能潜在的补偿种群构成的随机性对物种丰富度的抑制作用。
尽管人们普遍认为，高阶相互作用在生态系统中应普遍存在，但是它们常常被人们排除在竞争模型之外。因此，生态学家对这种相互作用如何影响竞争结果缺乏明确的期望和认知。此外，由于缺乏关于这些相互作用是如何构成的经验证据，理论上几乎没有什么依据。因此，一个合理的出发点是考虑随机高阶相互作用的影响——正如Bairey等人的模型所包含的那样。他们的研究表明，包括越来越多的高阶相互作用以及随机赋值颠覆了May的经典结论，即群落多样性破坏了生态系统的稳定性。通过严格的四向相互作用，多样性更高的群落可以更好地承受更强的相互作用所带来的不稳定影响，因此，一个物种的消失会使现存的系统更容易灭绝。Bairey等人探索了由竞争者、消费者和互利共生者组成的群落稳定性。尽管类似的结果可能适用于纯竞争性系统，但是这些研究不应被解释为高阶相互作用一定是稳定的。与相互作用链一样，高阶相互作用的结果应取决于网络的结构和高阶效应的特征——这些主题尚未受到充分的关注。
高阶相互作用的经验证据
虽然处于不同营养级的种间高阶相互作用是一个相当高水平的研究主题，但是竞争者之间的这种相互作用却鲜为人知。评估三个物种之间高阶相互作用运行的经典方法是评估所有双向和三向组合中物种的性能，这也是大多数现有研究的范围。处理的数目通常将这些实验限制在易于处理的实验室模型系统中，例如果蝇、原生生物和池塘微型甲壳动物。使用此实验设计，可以通过典型的方差分析（ANOVA）来分析一个关键物种对其他每个物种的响应（成对竞争）以及如何预测中心物种对多个竞争者的响应（三元组合）。而且，ANOVA检验还可以在两个竞争者对一个中心物种的影响之间产生显着的交互统计，因此即使每个竞争者对中心物种的影响是相互独立的，但也能表明存在高阶相互作用。此外，在足够长的时间范围内开展竞争者密度变化的实验研究中，很难证明显着的高阶相互作用不是由于竞争者的丰度变化引起的，这将使其成为一个“误判的”相互作用链。其结果是，这些实验以及它们发生的实验室环境，通常都没有提供自然界中是否普遍存在高阶相互作用的确定性检验。
相关方法包括拟合种群动态或生物量累积与竞争性实验的模型，并评估一个纯成对相互作用的模型在多大程度上可以预测个体的表现或多物种系统的动态。用这种方法来量化高阶相互作用在经验和统计上是一项艰巨的挑战。表征所有n个物种之间的成对相互作用需要对n2个系数进行经验估算，估算所有三重相互作用却需要多达n3个系数。为了简化设计，Weigelt等人在实验阵列中种植单一物种的中心植物，这些植物被同种个体或来自一个、两个或三个其他物种的个体包围。然后他们运用一系列模型来描述周围植物的生物量是如何减少的。在三种或三种以上的竞争者组合中，具有成对效应和一个相互作用项的模型最能描述个体生物量随相邻物种密度下降的现象，表明其存在高阶相互作用。Mayfield和Stouffer对高阶相互作用进行了更直接的统计检验，然后，将他们的方法应用于澳大利亚西南部的一个一年生植物群落中收集的观测数据。他们在6个中心物种中发现，高阶相互作用削弱了邻近物种的抑制作用，显着影响了其中3个物种的繁殖能力。
除了在量化高阶相互作用方面存在技术挑战外，一个核心问题是，很少有经验研究真正评估这些相互作用的生态重要性。的确，有人提出高阶相互作用肯定在自然界中起作用，只要证明它们有足够的自由度。所以真正的问题是，在其他生态来源不确定的背景下，高阶相互作用是否会产生明显的后果?不幸的是，很难评估这种相互作用如何影响共存，因为很少有研究可以通过竞争性种群动态模型转换成动态的响应变量。生态学家也许有比评价相互作用链更好的证据来评价高阶相互作用，但是证据仍然很少，而且很难通过目前的工作来评价这些相互作用如何调控自然界的群落动态。
朝着多个物种共存机制推进
为促进我们对那些仅在两个以上竞争者系统中运行的共存机制的理解，需要获得三种类型的知识点。首先，我们需要建立更好的预期值，即竞争性群落中何时以及如何出现非传递竞争关系和稳定高阶相互作用。其次，我们需要获得有关这些相互作用在自然界中的普遍性和重要性的权威经验证据。最后，我们需要为这些机制如何真正影响多样化的群落提供理论指导。在这里，我们提出了一个研究方案去解决这些难题。
何时需要复杂的共存机制
许多相互作用链和高阶相互作用的研究都涉及竞争的现象模型。对于理论学家来说，这些模型可以有效地评估这些相互作用对共存的影响，而对于经验主义者来说，这些模型提供了数量有限的参数来拟合数据。然而，在现象模型中插入高阶项或非传递竞争环，并不能有助于我们理解自然界中何时出现非传递竞争和高阶相互作用。发展这样一种见解是很重要的，因为对这些机制的量化具有很大的挑战性，而且我们只有在有理由认为它们运作良好时才愿意去发展。此外，需要打破更高阶相互作用的神秘感，成为生态学家阐明共存的常规组成部分，而确定它们的机制是实现这一目标的一种方式。例如一个问题严重性的例子，即使那些已经提出存在高阶相互作用的经验研究也很少能够为观察到的相互作用提供一种机制解释。因此，我们主张在明确地包含资源或捕食者动态的情况下探索多元化网络中竞争互作的机理模型。
Huisman和Weissing已经证明了一种更机理方法来理解非传递竞争关系的价值。他们建立了消费者-资源模型，并展示了在三种物种组成的系统中出现传递性竞争和非传递性竞争的条件。多重限制性资源是通过成对生态位差异而实现共存的重要条件，也被证明是出现非传递性循环的必要条件。由于只有单一的限制性资源，仅根据物种抑制资源的能力对其进行排名，从而产生纯粹的传递性竞争关系。类似的方法可以应用于理解出现高阶相互作用的必要条件，以及这些相互作用对共存是有益还是有害的。初步实现这一目标可以通过修改现有的资源-竞争模型，如Tilman的R模型。这能够使生态学家探索高阶相互作用什么时候会出现在一个具有两个以上竞争者的系统中，如果出现，这些相互作用如何影响共存和灭绝级联。在这些模型中，对于性状可塑性的假设可能是很重要的；在现有的生态进化模型中，性状价值对竞争性相互作用的响应以及影响会因此可能成为一个有用的突破点。
向具有不同共位群的竞争者的模型添加资源或更高营养级的物种，既增加了网络复杂性，又加大了相关量化分析的挑战。幸运的是，现有的技术可以通过修正竞争系数来简化多重营养级系统的结构，从而使它们涵盖营养级“内部”和营养级“之间”的相互作用。Bastolla等人开发了一个框架，这使得计算竞争性系统中共存物种数的上限成为可能。这个框架后来被人们扩展到处理竞争和互利共生互作的物种系统，而互利共生互作的结构通过调节促进和竞争的相对效应来影响物种共存。同样还存在一些通过平均适合度差异和稳定生态位差异来重新构建网络结构的效应（Box 1），这两个指标通常用于理解两两共存。例如，Jabot和Bascompte展示了如何通过多营养级相互作用的网络结构来调节更高营养级的相互作用的稳定化效应和驱动适合度差异的相互作用之间的平衡。
获得的经验证据
在我们对物种共存的研究中，普遍缺乏客观证据来评估自然界的相互作用链和高阶相互作用的普遍性和重要性，这可能是我们最大的知识空白之一。填补这一空白需要作出两项同等重要的努力：1）在自然群落中量化这种机制的作用；2）评估它们对物种共存的重要性。我们认为，要想在这两方面取得进展，需要使用多物种的种群模型来拟合观测或实验数据。我们承认，基于模型的方法对于微生物的实验室种群来说可能是不必要的，因为在更复杂的竞争试验中，更容易提供比较长期竞争结果的选择。尽管如此，如果没有合适的模型，就很难解决随着群落复杂性增加而导致结果变化的确切原因。
基于模型的方法可以从几个方面来实现，但其使用了两个核心步骤（图3）。第一步是使用统计模型来量化个体生物的种群个体性能如何依赖于自然发生的(或实验强加的)相邻物种的丰度和特性变化。拟合后的模型可用于量化非传递性竞争的普遍程度或高阶相互作用的重要性。第二步是使用模型在拟合关系的基础上预测群落动态。这些预测可以建立在分析表达式或基于生物体的阶段(大小)或年龄构建的多物种模拟种群统计模型上。然后，在存在或者不存在该机制的情况下预测竞争的结果来量化某一共存机制的重要性。另一种选择是构建不同机制的动态模型，直接将这些模型与观测到的丰度变化相匹配。但是，某些统计较弱的共存机制可能会强烈地影响群落的动态，因此，这里提倡的方法是使用模型拟合然后进行表征。
图3一种数据驱动的物种动态建模方法观测或实验数据可拟合到模型中，然后用于分析相互作用链或高阶相互作用对种群动态的影响。丰度的年际格局（上）被转换成种群丰度的变化而作为大小的函数(中间)。对于基于大小的模型，所有的个体都可以看作是给定区域的圆。假设存在成对或高阶相互作用，每年物种i (Si)的大小变化可以被模拟为在给定半径或相邻物种的区域内其他个体的丰度或集体大小的函数。类似的模型可以用于生存和繁殖。这些拟合函数可用于提供基于个体或整体的群落动态的投影模型(下图)。可以对这些模型及其参数进行操作计算，以添加或删除共存的特定机制，从而能够评估它们对多样性维持的贡献。
例如，如何表征拟合模型来量化高阶相互作用的结果（尚未进行任何经验研究），可以将纯成对相互作用的假设下所预测的群落动态与拟合高阶相互作用下所观察到的群落动态进行比较。类似地，为了理解非传递性竞争如何稳定共存，可以强制将成对的种内相互作用与种间相互作用相匹配，仅留下非传递性来稳定动态变化。
虽然需要数学模型来拟合经验数据，但是建立数学模型却面临着巨大的挑战，其中最明显的就是参数估计和模型过度拟合的风险。我们需要参数来描述种内和种间的密度制约关系，就像描述内禀种群统计属性的参数一样，这些属性可能随着个体大小、阶段或年龄以及空间和时间而变化。如前所述，系统中成对相互作用的数量精确地增加了物种数量，而高阶相互作用的数量则扩展得更快。在理想情况下，为了正确地估计这些参数，我们应该观察在竞争物种的所有密度组合中，群落中每个物种的平均生长速率——本质上是一个n维响应面设计。观察的数据集往往达不到这一理想状态(有很高的过度拟合风险)，特别是如果稳定机制使种群接近某种平衡时。设计操纵多个竞争者的密度，并检验竞争者对目标物种个体成对相互作用影响的实验，可能是适合自然界中高阶相互作用最有说服力的选择。在多元化竞争网络中共存
需要进一步的理论来确定在那些大于经验参数化的系统中，非传递性竞争和高阶相互作用如何影响共存和竞争性网络对物种消失的稳健性。尽管可以评估具有n个竞争者的系统稳定性(理论上的经典核心；见Box 2)，但是如果整个系统不稳定的话，要评估有多少竞争者可以共存则不太容易，这一事实阻碍了目标的实现。因此，我们主张将关注点从n个物种共存的可能性转移到如果从n的某个特定值开始会有多少物种共存。例如，在某些生态系统中常见的情况是，在群落破坏和重新定殖之后，高阶或非传递性相互作用如何决定共存物种的比例。
由于从真正多元化的系统中可以衍生出大量子群落，因此无法轻松地使用模拟来实现这些目标。因此，要量化能够共存的物种比例，就需要建立新的理论，设计不同的实验方案，以及研发使用生态学新的数学工具。目前，仅在高度理想化的竞争模型中确定了这种共存比例，在这种竞争模型中，所有成对的相互作用都导致排斥，因此只有通过非传递性竞争才能实现共存。如果随机确定成对的竞争胜利者和失败者，以建立所谓的随机竞争图谱，则可以从n开始计算共存物种的数量。尽管随着n的增加，实现所有物种共存的可能性很小，但就平均而言，n/2种物种可以共存。因此，虽然会有许多物种灭绝，但是仍然可以存在一个多样性较高的生态系统。
预测可以共存的物种比例的理论框架，对于评估网络结构如何影响灭绝级联的程度特别有用。从形式上讲，如果n个物种能稳定共存，而n-1个物种却不能共存（由于失去了主要竞争者），那么在理想情况下，我们可以预测n-1个物种存在的比例。此外，这部分如何依赖于竞争网络的结构，包括相互作用链和高阶相互作用的结构，为未来的研究提出了一个重要的问题。在此，已经开展的对互利共生和多营养级网络的研究分析非常有价值。
注意事项
我们提出了这样一个论点，即生态学家缺乏经验数据来评估非传递性竞争和高阶相互作用在形成物种共存中的稳定作用。尽管理论已经表明这类相互作用在形成物种共存中起着潜在的关键作用，但我们呼吁进行适当的实验验证，不应仅停留在期望这些因素在自然界中发挥重要作用的层面上——简而言之，我们并不清楚现实群落的实际情况。此外，其他类型的证据可以用来抑制其潜在的重要性。正如这篇综述中的几个论点，依赖于非传递性或高阶相互作用的共存机制的统一特征是，两者都依赖于存在足够数量的物种的存在才能发挥作用。然而，大量关于物种多样性的研究结果表明，随着一个群落中的物种数量增加，新物种进入的难度也会变得更大。这一发现可能反映了这样一个事实，即产生这种模式的传统成对生态位机制压倒了共存机制的作用，而共存机制只有存在多个竞争者时才出现。
值得注意的另一个原因是，生态学家确实有一些合理的选择，这些选择完全依赖于成对的机制来解释在许多生态系统中所看到的高度多样性。生境的空间异质性确实是维持物种多样性的强大驱动力，即使在特别小的尺度上也是如此。每个物种在不同的群落中都有特定的环境偏好性虽然不大可能，但只要物种的平均适合度相似，物种之间的适合度差异就可以维持共存（Box 1）。自然界的共存也可能是成对机制和需要两个以上物种的机制相互作用的结果。非传递性竞争关系、异质共生或对立性网络结构的空间异质性，可以极大地有利于区域尺度的物种共存。此外，在非传递性竞争的循环下，共存的周期性性质在环境中引起了时间变化，通过这种变化，许多其他物种可以被特化并最终共存。
展望
在本文中，我们强调只有在两个以上竞争者的系统中才会出现共存机制，这种共存机制在很大程度上对维持物种丰富群落的多样性发挥了调控作用。我们还强调，当研究两个以上的竞争物种时，生态学家必然会面对一个生态网络。但网络的结构如何影响共存在很大程度上仍不清楚。证据的缺乏源自于对许多物种之间的竞争进行经验评估有难度，以及理论与数据紧密耦合所固有的技术困难。尽管存在这些难题，但我们有充分的理由加深对这些更复杂的共存机制的理解。
借助针对多营养级系统研发的数据驱动模型和网络分析技术的进步，至少对于某些物种丰富群落来说，生态学家可以更加确定有多少共存是由不同系统中出现的机制造成的。生态学中很少有其他问题具有如此巨大的潜力，可以从根本上改变我们对生物多样性的维持和脆弱性的看法。
THE
END
翻译：莫媛媛
校对：方沛菊 金磊 薛媛媛 马国琳
如果觉得《【Nature综述】复杂群落: 超越物种成对共存机制》对你有帮助，请点赞、收藏，并留下你的观点哦！
